International Journal of Psychophysiology

Volume 91, Issue 1, January 2014, Pages 36–45

Brain–computer interfaces for EEG neurofeedback: Peculiarities and solutions

René J. Huster a,b,⁎, Zacharais N. Mokoma, Stefanie Enriquez-Geppert a,b,c, Christoph S. Herrmann a,b,d

a Experimental Psychology Lab, Department of Psychology, European Medical School, Carl von Ossietzky University, Oldenburg, Germany

b Research Center Neurosensory Science, Carl von Ossietzky University Oldenburg, Oldenburg, Germany

c Karl-Jaspers Clinic, European Medical School, Oldenburg, Germany

d Center for excellence, Hearing4all, Oldenburg, Germany

Интерфейсы мозг-компьютер для ЭЭГ нейробиоуправления: особенности и решения

(перевод на русский язык – А.И.Федотчев, fedotchev@mail.ru)

Процедуры обучения нейробиоуправлению (Neurofeedback), предназначенные для изменения активности мозга человека, известны в течение почти четырех десятилетий и представляют собой одно из самых ранних применений интерфейсов мозг- компьютер (brain-computer interface, BCI). Большая часть исследований, использующих технологию Neurofeedback, полагается на записи электроэнцефалограммы (ЭЭГ) и применяет нейробиоуправление в клинических контекстах, исследуя его потенциал для лечения психопатологических синдромов. Этот клинический фокус существенно влияет на развитие технологии нейробиоуправления с использованием BCI (Neurofeedback BCI). Например, в отличие от других BCI приложений, Neurofeedback BCI обычно полагается на ЭЭГ-производные функции с использованием лишь минимальных дополнительных этапов обработки. В данной работе мы выделяем особенности Neurofeedback BCI на основе ЭЭГ и рассматриваем вопрос об их актуальности для программных реализаций. Проанализировав уже существующие пакеты для реализации в BCI, мы представляем наше собственное решение, которое специально рассматривает актуальность многопрофильной обработки экспериментальных и клинических данных, например, путем внедрения готовых к использованию решений для псевдо- / фиктивного нейробиоуправления.

1. Введение

Мозг-компьютер-интерфейс (BCI) представляет собой конвейер обработки, начиная от записи активности мозга до получения данных, содействующих человеческому функционированию (Scherer et al., 2013). Состоящий из hardware и программных компонентов, BCI записывают активность мозга для таких разных целей, как амбулаторный мониторинг,управление протезами, устройства произношения по буквам или установление связи с парализованными людьми (Birbaumer et al., 2009; Hinterberger et al., 2003). Другим применением BCI исследований, связанным с процедурами амбулаторного мониторирования, является нейробиоуправление. В то время как при амбулаторном мониторинге деятельность мозга записывается для обнаружения и предупреждения о потенциально опасных состояниях (например, эпилептических припадках), нейробиоуправление информирует пользователя о его собственной деятельности мозга по обратной связи в режиме реального времени (которая в зрительной модальности, например, может быть представлена в виде прямоугольника, цвет которого зависит от изменения интересующих особенностей мозга). Таким образом обеспечивается механизм обучения тому, как управлять собственной активностью мозга.

Процедуры Neurofeedback используются уже в течение достаточно долгого времени и скорее всего, даже представляют самые ранние применения BCI. Это происходит от того, что многие психические расстройства связаны со сбоями в работе мозга и что, следовательно, процедуры, ориентированные на саморегулируемую нормализацию функций мозга, могут быть полезны для выздоровления. Однако, в то время как BCI в других областях непрерывно прогрессируют, методологический и технический прогресс в области нейробиоуправления осуществляется медленнее. Это может, по крайней мере частично, быть вызвано тем, что исследования BCI в других областях получают сильную поддержку со стороны специалистов машинного обучения, в то время как Neurofeedback процедуры изначально преимущественно поддерживали интерес исследователей упором на его применение для клинического лечения и когнитивной модуляции. В данной работе мы рассмотрим текущее состояние технологии нейробиоуправления и ее приложений и очертим стратегии дальнейшего развития. Кроме того, будут рассмотрены пакеты программного обеспечения для BCI с открытым исходным кодом, а также представлен свой собственный пакет (Neurofeedback Suite, 1.0), в частности, предназначенный для контролируемого, мульти-параметрического нейробиоуправления. Мы сосредоточим наше рассмотрение на процедурах Neurofeedback, опирающихся на записи электроэнцефалограммы (ЭЭГ), так как ЭЭГ представляется самой доминирующей модальностью измерения и имеет наибольший потенциал для создания мобильных BCI в будущем.

2. Статус-кво исследований по нейробиоуправлению

С первых работ по EEG нейробиоуправлению (Kamiya, 1971) основное внимание в этой области всегда было направлено на применение нейробиоуправления в клинических условиях. До сих пор подавляющее большинство исследований пытаются выяснить эффективность Neurofeedback тренировок в качестве дополнительного средства для лечения эпилепсии (Egner and Sterman, 2006; Sterman and Egner, 2006), расстройств от переупотребления психоактивных веществ (Sokhadze et al., 2008), аффективных расстройств (Hammond, 2005), шума в ушах (Dohrmann и др., 2007а, 2007b), или боли (Jensen и др., 2008). Тем не менее, без сомнения, основным направлением соответствующих клинических исследований является лечение синдрома дефицита внимания с гиперактивностью (СДВГ). Взяв СДВГ в качестве примера, Arns и другие (2009) провели мета-анализ 15 исследований и пришли к выводу, что EEG нейробиоуправление при СДВГ можно считать "эффективным и специфическим", показывающим в целом от выше-средних до очень высоких эффектов до/после лечения в отношении показателей невнимательности, импульсивности и гиперактивности. Недавно Lofthouse и др. (2012) провели повторную оценку литературы, акцентируя основное внимание на исследованиях, опирающихся на наличие контроля, включая рандомизированый контроль, двойной слепой метод и псевдо-нейробиоуправление. В целом, данные также показали средние и крупные эффекты лечения, хотя авторы рекомендовали дальнейшие исследования специфичности эффектов через более строго контролируемые исследования с использованием двойного слепого метода.

Важно отметить, однако, что применение нейробиоуправления для фундаментальных экспериментальных исследований процесса познания представляет особый интерес. Здесь нейробиоуправление служит вмешательством, которое открывает возможность перехода от простых корреляционных к причинным выводам о манипулировании состояниями мозга и их когнитивным вкладам. Такие фундаментальные исследования по когнитивным модуляциям с помощью ЭЭГ нейробиоуправления рисуют аналогичную картину, как в случае ранее упомянутых клинических исследований. Neurofeedback процедуры, например, успешно использовались для изменения у участников альфа или гамма-активности ЭЭГ, тем самым увеличивая когнитивные способности в задачах мысленного вращения фигур и памяти (Hanslmayr et al., 2005; Zoefel et al., 2011; Keizer et al., 2010) или зрительной детекции (Salari и др., 2012). Кроме того, было показано, что эти оперантные механизмы обучения могут вызвать длительные изменения в ЭЭГ-активности (Gani, 2008) и связности сети (Ros et al., 2013). Тем не менее, некоторые исследования также показывают, что вызванные эффекты не всегда частотно-специфические, то есть наблюдаемые изменения происходят не исключительно в целевом частотном диапазоне (Enriquez-Geppert et al., in press, 2013b), предполагая либо дефицит в специфичности режима обучения, либо наличие неспецифических эффектов (например, плацебо или других эффектов ожиданий).

Таким образом, данные как клинических, так и фундаментальных исследований свидетельствуют в пользу эффективности Neurofeedback тренировок, хотя неспецифические эффекты, кажется, существуют, которые потенциально угрожают внутренней валидности исследований, выполненных без соответствующих условий контроля.

3. Базовая структура Neurofeedback BCI

В общем случае, система нейробиоуправления состоит из пяти элементов или шагов обработки (Рис. 1): 1) получение сигнала мозга, 2) предварительная обработка сигнала, 3) выделение признаков, 4) генерирование сигнала обратной связи, и 5) адаптивное обучение.

Рис. 1. Базовая структура интерфейса мозг-компьютер для нейробиоуправления. После записи ЭЭГ данные подвергаются предварительной обработке (например, обнаружению, удалению или исправлению артефактов), генерации и выделению признаков, вычислению и представлению сигнала обратной связи. Последний шаг замыкает контур обратной связи, где участник пытается научиться использовать сигнал обратной связи для изменения активности мозга в соответствии с инструкциями.

Конечно, все необходимые шаги осуществляются в режиме реального времени. Выделенные признаки, как правило, количественно отражают уровень деятельности определенного участка мозга или сети, а сигнал обратной связи передает информацию о соответствующих изменениях в состояниях мозга. Участники должны найти и адаптировать стратегии, чтобы целенаправленно изменять состояние их мозга в соответствии с предварительными инструкциями. При условии соответствующего сигнала для обучения и обучающегося индивида, эти шаги вообще представляют собой петлю обратной связи, элементы которой меняют свои состояния в квазинепрерывной манере на основе синхронизации с сигналом обратной связи. Поскольку положительный сигнал обучения непосредственно следует, как только достигается желаемое состояние мозга, обучение нейробиоуправлению считается оперантным или инструментальным обусловливанием (кондиционированием) (Sherlin и др., 2011, для более подробной информации).

3.1. Приобретение сигналов мозга

Без сомнения, наиболее распространенный метод записи, используемый для нейробиоуправления – это электроэнцефалограмма (Birbaumer и др., 2009). С электродов, размещенных на коже головы, ЭЭГ измеряет флуктуации напряжения, вызванные пространственно-временной суммацией активности крупных популяций нейронов. Считается общепринятым, что возбудительная постсинаптическая активность пирамидальных нейронов является наиболее доминирующим источником ЭЭГ. Это представление находит поддержку из-за геометрической организации пирамидных нейронов и необходимости сильного временного перекрытия токов, наиболее легко достигаемого при довольно медленно меняющихся синаптических событиях. Следовательно, ЭЭГ в основном отражает синаптический вход и внутрикорковую обработку, во внеклеточных записях проявляющихся в виде локальных потенциалов поля (local field potentials, LFP), а не в выходных потенциалах пирамидальных клеток (однако см Buzsáki и др., 2012). ЭЭГ представляет собой довольно недорогую, надежную и потенциально мобильную модальность измерения. К тому же, его высокое временное разрешение, которое, как правило, находится в пределах только нескольких миллисекунд, делает его идеальным для BCI приложений в реальном времени.

Аналогичной с точки зрения отражения физиологических процессов генерации сигнала является магнитоэнцефалография (МЭГ). Тем не менее, эта технология отличается тем, что MEG непосредственно не измеряет электрические сигналы, формируемые в результате нейронных событий, а регистрирует изменения магнитных полей, вызванных электрическими токами. Хотя записи MEG менее подвержены воздействию глобальных характеристик головы (например, резистивными свойствами черепа), чем ЭЭГ, она не нашел широкого применения для BCI, потому что МЭГ является очень чувствительной к шумам магнитного поля окружающей среды, а его аппаратура должна быть установлена неподвижно. Овладение и обслуживание систем МЭГ также очень дорого, что является причиной, почему MEG доступна только в нескольких достаточно специализированных центрах. Тем не менее, процедуры Neurofeedback MEG достаточно описаны в BCI литературе (Sudre и др., 2011).

Что касается условий измерения, которые полагаются на гемодинамику, а не электрические процессы, в течение последних двух десятилетий функциональная магнитно-резонансная томография (фМРТ) и ближне-инфракрасная спектроскопия (НИРС) становятся все более популярными для процедур Neurofeedback (Linden et al., 2012; Mihara et al., 2012). фМРТ использует тот факт, что нейронная активность и некоторые параметры церебрального кровотока объединены в единую систему. Опираясь на зависящие от уровня кислорода в крови (blood-oxygen-level-dependent -BOLD) контрастные показатели, оценивается изменение намагниченности между обогащенной и бедной кислородом крови, с более низкими значениями сигнала в последнем случае. Проще говоря, увеличение нейронной активности связано с региональными особенностями метаболизма глюкозы и кислорода, чье потребление обычно избыточно компенсируется региональными увеличениями потока окисленной крови. Как можно заметить, BOLD ответы, как представляется, вызваны и наилучшим образом отражают локальные потенциалы поля. Так называемый гемодинамический ответ, который является изменением сигнала MR, индуцированного вышеупомянутыми механизмами, обычно возникает в радиусе нескольких миллиметров вокруг центра нейронной активности, но во времени отстает от него на несколько секунд – время, необходимое для нейроваскулярных механизмов связи. Кроме того, в связи с временными свойствами гемодинамического ответа и самой технологии фМРТ, ее временное разрешение также является довольно низким, как правило, в порядке секунд.

Концептуально связанная с фМРТ, технология НИРС также оценивает колебания мозгового кровотока в сочетании с региональным метаболизмом. Тем не менее, этот метод не зависит от изменений магнитных свойств, а скорее использует инфракрасные светодиоды и световые детекторы для записи изменений ослабления излучаемого света. Эти колебания отражают изменения в местной оксигенации гемоглобина в крови. Как и в случае с ФМРТ BOLD измерениями, записанные события нейронной активности отставлены на несколько секунд, но временное разрешение НИРС выше и, как правило, находится в пределах порядка 100 мс. С другой стороны, у него ограниченное пространственное разрешение, примерно 1 см, а глубина его чувствительности также ограничивается до 2-3 см в коре головного мозга. Так как НИРС также представляет собой сравнительно мобильную и экономически эффективную модальность измерения, она в последнее время все чаще используется для нейробиоуправления (Mihara и др., 2012).

Конечно, эти различные технологии все требуют специальных настроек и процедур для соответствующих записей уже перед оцифровкой сигналов. Это, однако, не сильно изменяет основные характеристики, описанные выше, и они вполне могут измениться при различных условиях или экспериментальных схемах, даже когда используется та же модальность измерения. В оставшейся части этой статьи, однако, основное внимание будет уделено Neurofeedback BCI на основе ЭЭГ, которое четко представляется наиболее доминирующим подходом в этой области.

3.2. Предварительная обработка регистрируемых сигналов

Любая запись сигналов мозга неизбежно сталкивается с артефактами, происхождение которых, как правило, носит либо технический, либо физиологический характер. Наиболее общие технические артефакты в записях ЭЭГ вызваны другими электрическими приборами или изменениями импеданса электродов. В целом, онлайн фильтры хорошо подходят для преодоления последствий этих источников для качества сигналов. Помехи от сети, например, могут легко быть подавлены путем применения режекторных фильтров с частотой 50 или 60 Гц. Кроме того, большинство современных тренировок нейробиоуправления по-прежнему проводятся в экспериментальных или клинических лабораториях, которые имеют возможность делать записи в электрически экранированных комнатах. Изменения электродных сопротивлений представляют собой  больший вызов, потому что частотные характеристики помех дают широкополосные эффекты. В последние годы, однако, наблюдается сильное улучшение в недорогих и мобильных электродных системах, которые обеспечивают достаточное качество сигнала с минимумом времени, необходимого для подготовки пациента (Debener et al., 2012; De Vos et al., Jung et al.,). Эти усовершенствования могут также способствовать применению нейробиоуправления, а также BCI в целом, за пределами лабораторий.

Более проблематичными являются артефакты физиологического происхождения, такие, как артефакты от сердца, мышц, или глазной активности. Когда они очевидны в сигнале, эти артефакты могут быть либо исправлены, либо удалены. Выраженных сердечных артефактов часто можно избежать путем размещения электродов. Также, большая часть мощности сигнала, связанного с мышечными артефактами, обнаруживается в более высоких полосах частот, которые, как правило, не используются в текущих методах нейробиоуправления (больше 30 Гц, но см. Salari и др., 2012), и инструктирование испытуемых не стискивать зубы или перемещать голову эффективно предотвращает образование миографической активности. Тем не менее, артефакты, связанные с глазами, такие, как мигание или движения глаз, устраняются не так легко. Потому как нейробиоуправление опирается на непрерывные измерения в течение от нескольких минут, глазных артефактов нелегко избежать, если, например, просто проводить инструктаж участников не моргать. Кроме того, их влияние разворачивается в полосах частот, часто используемых для тренировок нейробиоуправления, что делает их еще более проблематичным в этом, чем в других BCI контекстах, потому что, в зависимости от точной функции сигналов, выделенных для обратной связи, участники могут неправильно (и невольно) научиться не модулировать их мозговую активность, а управлять с помощью сигнала обратной связи деятельностью глаз.

Это ставит перед нами вопрос о том, как обрабатывать эти особенно проблематичные компоненты сигнала. Наиболее распространенной процедурой является обнаружение и удаление эпох, загрязненных артефактами, таких, как мигание. Большинство процедур отбраковки просто контролируют амплитуду сигнала с подозрительно высокими значениями (например, выше 75 мкВ), потому что мигания и горизонтальные движения глаз генерируют сдвиги сигналов значительно большей амплитуды, чем обычная EEG. В качестве альтернативы (или дополнительно), можно определять крутые градиенты при переходе от одного эпохи к другой, вызванные довольно быстрыми скачками амплитуды, что часто ассоциируется с глазными и мышечными артефактами. Однако амплитуды глазных артефактов существенно различаются от испытуемого к испытуемому, и любой фиксированный порог может способствовать пропуску существенного количества загрязненных эпох, особенно у участников с низкой амплитудой артефактов. С другой стороны, слишком низкий порог может способствовать тому, что значительное количество чистых эпох будет отвергнуто ошибочно.

В качестве альтернативы можно выбрать для коррекции артефактов процедуру, которая не нарушает тренировки Neurofeedback. Многие процедуры были предложены и применяются для off-line анализа данных ЭЭГ. Базовую фильтрацию можно рассматривать в качестве процедуры коррекции также, но это не всегда дает удовлетворительные результаты по причинам, изложенным выше. Процедура, которая используется уже в течение некоторого времени для off-line коррекции данных ЭЭГ, основана на линейной регрессии (Gratton и др., 1983). Здесь регрессии между глазными каналами, с одной стороны, и ЭЭГ каналами, с другой стороны, используются для прогнозирования и вычетания той части ЭЭГ, которая вызвана глазными артефактами. Хотя существуют несколько вариантов таких процедур (см. Croft et al., 2005), кажется, что ни одна из этих процедур пока не была применена в режиме реального времени. Методом, опирающимся на ковариационную структуру этих многоканальных данных, также является анализ главных компонентов (РСА), который помогает выявлять связанные с артефактами компоненты, которые не коррелируют с фактической мозговой активностью и затем могут быть просто устранены из данных (например, Lins et al., 1993a, 1993b). Тем не менее, применение как линейной регрессии, так и PCA для коррекции артефактов были подвергнуты критике, так как правильная мозговая деятельность и глазные артефакты не всегда могут быть нескоррелированными. Более недавним подходом является анализ независимых компонентов (ICA), который, кажется, хорошо захватывает ЭЭГ артефакты (Mennes и др., 2010). ICA разлагает электроэнцефалограмму на источники (или независимые компоненты), чьи временные профили показывают максимальную статистическую независимость. Опять же, артефактные компоненты просто можно вычесть из ЭЭГ. Все эти процедуры коррекции можно рассматривать как пространственные фильтры. Их параметры должны быть оценены по данным ЭЭГ, чья скрытая структура является репрезентативной для ЭЭГ. Это надо определять для каждого конкретного применения. Кроме того, предложены менее общие методы для обнаружения и удаления артефактов в реальном времени. Noureddin et al. (2012) использовали алгоритм, основанный на параллельных записях от системы отслеживания глаз, в то время как другие исследовали нейронные сети или пользовались слепыми алгоритмами разделения источников и их комбинации с классификационными процедурами, такими, как поддержка векторных машин (Bartels и др., 2010; Erfanian и Махмуди, 2005; Гао и др., 2010; Javidi и др., 2011). Последнее, но не крайнее, пространственные фильтры могут также быть сконструированы на основе ограниченных ICA, чья целесообразность для измерений ЭЭГ уже была показана (De Vos и др., 2011).

Тщательное сравнение и оценка методов обнаружения и коррекции артефактов в записях ЭЭГ при ограничениях в режиме реального времени до сих пор не опубликованы. Скрининг литературы показывает, что большинство исследований основаны на данных процедурах отбраковки на основе пороговых значений амплитуды для обнаружения артефактов (как правило, с упором на глазные артефакты) и пытаются свести к минимуму мышечные артефакты путем сочетания соответствующих инструкций и фильтрации данных. Однако точные алгоритмы для обнаружения артефактов и их отторжения демонстрируют значительные варьирование. В то время как некоторые исследования полагаются на амплитудные пороги во временной области применительно к каналу EOG записи (например, Salari и др., 2012), другие применяют пороги, оцененные на индивидуальной основе по полосе частот (например, Zoefel и др., 2011) или сочетание нескольких, но фиксированных диапазонов частот (де Zambotti и др., 2012). К сожалению, приходится отметить, что целый ряд исследований вообще не указывают точные процедуры для сведения к минимуму воздействие артефактов. Следует сделать вывод, что исследования, адресованные на сравнение процедур для обработки в реальном времени артефактов, срочно необходимы. Это верно для BCI исследований в целом, но имеет особое значение для нейробиоуправления, так как загрязненные сигналы обратной связи могут сильно оказывать влияние и привести к аннулированию результатов обучения.

3.3. Выделение и отбор признаков

В большинстве BCI это самый важный шаг: учитывая многомерный характер данных и различные процедуры для их преобразования, решающий вопрос заключается в том, как лучше всего генерировать и выбрать определенную функцию, оптимизирующую производительность интерфейса. ЭЭГ представляет собой многомерную запись пространственно-временной перекрываемой активности из разных источников мозга. Из-за этого, средства обработки и декомпозиции данных, например, процедуры, такие как ICA или PCA, с одной стороны, и Фурье или Wavelet преобразование, с другой стороны, очень распространены. Также были определены конкретные методы для выбора функции, такие, например, как последовательный вперед/назад перебор. Важно отметить, что поскольку большинство BCI направлены на событийную классификацию, такую, как селективное обнаружение буквы в последовательно или параллельно представляемых рядах (как это делается в задаче произношения слов), к процессу генерации и выбора функции можно подойти на манер управляемой данными производительности BCI, которая является критерием оптимизации.

При обучении нейробиоуправлению, с другой стороны, процедура, лежащая в основе идентификации оптимальной функции, гораздо медленнее. Потенциальные признаки, как правило, не определяются на основании данных, предоставленных для процедуры обучения, а скорее подбираются на основе теорий, полученных в результате многих лет обширных неврологических исследований. Принимая СДВГ в качестве примера, это означает, что сначала нейрокогнитивный процесс должен  быть сильно изолирован (если даже не причинно) в связи с поведенческой симптоматикой. Только в этом случае можно определить, может ли этот конкретный процесс в достаточной степени быть отражен в ЭЭГ или в любом из ранее описанных методов. Кроме того, оценка того, является ли эта особенность и дополняющая процедура обучения на самом деле успешными, опирается на тщательную оценку поведенческих и когнитивных исследований исходов тренировок нейробиоуправления. Таким образом, становится очевидным, что основной подход (управляемая данными против управляемой гипотезой парадигма) и сроки циклов развития (несколько недель или месяцев против лет) для нейробиоуправления сильно отличаются от BCI приложений в большинстве других областей.

Поскольку Neurofeedback приложения зависят от данных неврологии, это не удивительно, что соответствующие исследования до сих пор почти исключительно полагаются на признаки с лишь минимальными преобразованиями данных. В большинстве исследований просто извлекается мощность определенной частотной полосы после преобразования Фурье на предобработанных и отсегментированных данных. Затем для каждого сегмента значение мощности обычно сравнивается с исходной мощностью в той же частотной полосе, измеряемой до сеанса обратной связи. Такие относительные значения мощности использовались для тренировки альфа (например, Ros et al., 2013; Zoefel et al., 2011), тета (Enriquez-Geppert et al., 2013b), или гамма (например, Salari et al., 2012) полос частот ЭЭГ. Тем не менее, утверждается, что эта довольно простая функция не всегда может быть частотно-специфической, при условии, что изменения в соседних частотах, возможно, также влияют на целевую функцию, хотя и в меньшей степени. Следовательно, некоторые исследования скорее проводят количественную оценку целевой частоты по отношению к другой частотной полосе, сравнивая эту относительную функцию во время обратной связи с подобным вычислением, взятым из фонового измерения. Недавно, например, de Zambotti et al. (2012) использовали соотношение 12-15 Гц и 4-7 Гц активности в сенсомоторной области для нейробиоуправления. Независимо от того, полагается ли кто-то на значения одной частоты или вычисляет отношение по сравнению с другими частотами, целевая частота может быть индивидуально определена в некоторых случаях. Доминирующая частота в той или иной полосе у индивида, как представляется, определяется морфологическими характеристиками соответствующих трактов волокон и нейронные связями. Zaehle и Herrmann (2011), например, нашли, что индивидуальная гамма частота участников сильно коррелирует с объемом белого вещества заднего мозолистого тела. Соответственно, специальные тренировки Neurofeedback затылочной альфа-активности часто полагаются на определяемые индивидуально, а не глобально заданные полосы частот (например, Nan et al., 2012; Zoefel et al., 2011).

Сильным достоинством признаков, непосредственно выявляемых из частотной полосы ЭЭГ, является их простота, как с точки зрения их вычисления, так и интерпретации, потому что они самым непосредственным образом связаны с неврологической литературой, откуда они произошли. Чем более сложные преобразования данных производятся, включая вычисления размерности, кластеризацию или классификацию, тем труднее они могут быть интерпретированы в отношении предыдущих исследований. Опять же, так как в других BCI подходах основной интерес заключается не в приближении к основным неврологическим знаниям, а в оптимизации производительности BCI (часто только для одного пациента), сложные преобразования ЭЭГ гораздо больше и широко распространены в других, чем Neurofeedback BCI, приложениях. Тем не менее, процедуры, действующие в качестве комбинированных фильтров, могут быть особенно полезными в данном контексте. Например, PCA и ICA можно рассматривать как пространственно-временные фильтры, когда обратная связь основана на выбранном компоненте, отражая основной целевой процесс. Фильтры, основанные на общих пространственных паттернах или общей пространственно-спектральной структуре, могут также оказаться полезными (например, Sannelli et al., 2010; Lemm et al., 2005). Тем не менее, последние процедуры представляют классификационные подходы и, таким образом, должны опираться на обширный период тренировок. Следовательно, в этой учебной фазе рейтер (оценщик) должен сначала классифицировать ряд испытаний, которые затем используются для оптимизации фильтра. В случае успеха, такой фильтр может дать более специфический показатель того, было достигнуто или нет требуемое состояние мозга. В контексте нейробиоуправления, однако, это может пострадать из-за плохой надежности оценщика. Следовательно, срочно необходимы тщательные исследования процедур, которые могут помочь увеличить соотношение сигнал-шум с помощью дальнейших этапов обработки для извлечения признаков.

3.4. Сигналы обратной связи

После того, как выделена соответствующая функция (признак), потенциально подходящая для нейробиоуправления, она должна подаваться обратно к участнику, с тем, чтобы закрыть петлю обучения. В то время как в других приложениях BCI изменение в мозговой деятельности участника вполне может быть побочным эффектом, а не напрямую преследуемой целью, при нейробиоуправлении модификация процессов мозга на самом деле является конечной целью процедуры. Следовательно, соответствующая конструкция сигнала обратной связи (или контрольного сигнала) и его представление имеет решающее значение.

Используются сигналы обратной связи различных форм и модальностей. Большинство исследований имеет дело с довольно простыми стимульными конструкциями в зрительной или слуховой модальности. Например, довольно распространенным является бинауральное предъявление тона, частота которого изменяется в соответствии с целевым признаком (например, более высокая активность соответствует более высокой частоте тона и наоборот; например, Becerra и др., 2012) или визуальное отображение цветных квадратов (здесь, насыщенность цвета или квадратного размера представляют активность мозга; например, Enriquez-Geppert et al., 2013b). Более сложные визуальные также могут использоваться, в том числе дисплей термометра (например, Subramanian et al., 2011), аэростатов или ракеты (например, Gruzelier и др., 1999), или виртуального огня (например, deCharms и др., 2005). Такие сложные сигналы обратной связи часто используются в предположении, что они могут привести к более высокой вовлеченности участников, тем самым оптимизируя результат тренировки. Кроме того, предложены также поэтапные мультистимульные процедуры обратной связи. Nan et al. (2012), например, определили две подзадачи для обратной связи с целью увеличения индивидуальной альфа амплитуды их участников по отношению к широкополосной амплитуде ЭЭГ. Два зрительных стимула, сфера и куб, являлись индикаторами достижения цели. Радиус сферы отражал амплитуду функции в режиме реального времени, в то время как цвет сферы менялся, когда была достигнута цель 1, которая просто соответствовала порогу высокой амплитуды. После того, как цель 1 была достигнута, участники должны были решить задачу 2, которая заключалась в том, чтобы оставаться выше порогового значения в течение не менее 2 с. Затем, через каждые 2 с высота куба увеличивалась до достижения максимального размера; при условии, что эти цели не были достигнуты, высота куба снижалась.

Конструкции обратной связи могут также отличаться в разных исследованиях по отношению к временным параметрам сигнала обратной связи. В то время как обратная связь от ФМРТ, естественно, отстает от нейронной активности на несколько секунд, и частота проб значительно ниже, сигналы обратной связи, опирающиеся на ЭЭГ, могут отражать нейронные события с минимальной задержкой, определяемой временем обработки, необходимым для извлечения признаков. Следовательно, в EEG нейробиоуправлении большинство исследований представляют обратные стимулы в квазинепрерывной манере с короткими периодами обновления от 100 до 400 мс. Непрерывная обратная связь предпочтительна, поскольку она дает больше возможностей для оценки эффективности ранее примененных умственных стратегий и может обеспечить вовлечение испытуемого в задачу. Тем не менее, периодическая обратная связь также используется, особенно в контексте обучения на основе обратной связи по ФМРТ (например, Yoo и Jolesz, 2002). Также утверждается, что непрерывное обновление сигнала обратной связи и тем самым внесение когнитивной нагрузки может в конечном итоге повлиять на основную задачу. Johnson et al. (2012) сравнили непрерывную обратную связь (обновляется каждый функционал MR-объема) и прерывистую, блоковую (обратная связь представляется после блоков по 20 с). Интересно, они обнаружили, что прерывистая презентация обратной связи была более эффективной, чем непрерывные процедуры.

Принимая во внимание различия между исследованиями в отношении конструкции обратной связи и сроков, трудно сделать однозначные выводы. Сравнительные исследования отсутствуют, но крайне необходимы, потому что фактическая передача сигналов обратной связи будет решающим определителем успешности обучения. Является ли прерывистое обучение будет на самом деле более успешным, чем при постоянной обратной связи, должно быть определено с помощью дальнейших оценок. Возможно, это может оказаться специфическим для ФМРТ: участники могут не получать преимуществ от постоянной обратной связи из-за значительной задержки между ментальной модуляцией нейронных событий и обратной акустической сигнализации результата их усилий. Тем не менее, необходимо отметить, что эти вопросы уже широко изучены в контексте теории обучения. Поскольку нейробиоуправление понимается как оперантные процедуры кондиционирования, принципы теории обучения должны применяться и здесь. Исследования оценки эффективности режимов подкрепления рекомендуют использовать непрерывное усиление на начальных этапах обучения, которое гарантирует крутую кривую обучения. Прерывистые режимы могут быть использованы позже в процессе тренировочной парадигмы, так как они поддерживают устойчивость ранее усвоенного поведения от угасания (например, Ferster and Skinner, 1957). Будущие исследования должны более непосредственно опираться на обширную литературу по изучению теории и модификации поведения (например, Sherlin и др., 2011).

3.5. Характеристики обучаемого.

Здесь мы хотим вернуться к вопросу какие экспериментальные факторы и характеристики обучаемого облегчают возможности участников успешно осваивать Neurofeedback обучение. Данные исследований показывают, что около трети участников в конечном счете, могут быть классифицированы как так называемые не реагирующие, т.е. субъекты, которые не обучаются значительно модулировать свою мозговую активность в течение обучения в соответствии с инструкциями (например, Doehnert et al., 2008; Drechsler et al., 2007; Fuchs et al., 2003; Kotchoubey et al., 1999). Соответственно, необучаемые участники также, как правило, не показывают изменений в поведенческих критериях (например, Hanslmayr и др, 2005;. Lubar и др. 1995). Также надо иметь в виду, что не существует единого мнения, как на самом деле определить успех в тренировках нейробиоуправления. Например, следует ли только целевому диапазону частот показывать ожидаемый эффект, или изменения в других частотах также приемлемы, или они должны быть ожидаемы? Насколько велики должны быть изменения в активности мозга (с точки зрения размера эффекта), чтобы считать их актуальными? Или: если учесть, что обучение нейробиоуправлению в конечном счете направлено на модификацию когнитивных возможностей, как можно перенести приобретенные навыки из лаборатории в условия реальной жизни? Всё это – нетривиальные вопросы, особенно учитывая большой интерес к клиническому применению нейробиоуправления. Как и при клинических испытаниях лекарственных препаратов, было бы важно определить участников, которые не отвечают на тренировки нейробиоуправлению так быстро, как это возможно. Конкретное определение учебного успеха может, кроме того, иметь значение, потому что, как только участник или пациент достиг цели обучения, дальнейшее обучение может оказаться излишним и неэффективным, что актуально в соответствии с соображениями затрат и выгод.

Несмотря на все эти актуальные вопросы, следует признать, что немного известно о характеристиках обучаемого, которые определяют результат тренировок. Одно из самых ранних исследований о характеристиках обучаемых проведено Gruzelier и др. (1999), который обнаружил, что шизофреники были менее способны модулировать функциональные асимметрии медленных корковых потенциалов моторной коры, что отражает их проблемы с умением тщательно сосредоточиться на выполняемой задаче. Кроме того, в недавнем исследовании (Enriquez-Geppert et al., 2013b) с помощью самоотчетов было оценено, мотивации, загруженность или мнимая трудность обучения были связаны с результатом тренировок нейробиоуправлению лобно-медиальных тета колебаний. Однако, респонденты и не-респонденты не отличались по отношению к этим мерам. Кроме того, имеются свидетельства их нашей работы по модуляции тета в лобно-медиальной области, предполагающие, что участники могут рассчитывать на очень разнообразные стратегии, такие, как умственное представление цветных прямоугольников и внутреннее пение, чтобы модулировать их мозговую активность. Nan et al. (2012) по субъективным отчетам оценили эффективность стратегий изменения индивидуальной альфа-активности. Опять же, хотя данные свидетельствуют о том, что какие-то виды позитивного мышления (например, о друзьях, о любви или природе) были наиболее эффективными, до сих пор около 39 процентов участников полагались на нейтральные (например, умственный счет) или даже отрицательно-эмоциональные (например, пробуждающие гнев) стратегии. Поэтому иногда обсуждается вопрос, может ли более надлежащая и эффективная схема исследования явно способствовать субъекту использовать определенную стратегию. Однако нам не известны опубликованные работы, где бы этот вопрос реально проверялся.

С другой стороны, также сообщалось о том, что результаты ранее проведенных тренировок могут быть использованы для прогнозирования общего успеха обучения. Weber et al. (2011), например, установлили, что достигнутое увеличение сенсорно-двигательной активности (12-15 Гц) после 25 сеансов может быть предсказано на основе результатов первых 11 сеансов. В недавнем исследовании мы показали, что результаты первого дня обучения были тесно связаны с общим исходом обучения. Кроме того, мы обнаружили, что успех подготовки был связан с изменениями в морфологии серого и белого вещества в midcingulate коре – области, являющейся одним из главных генераторов целевой колебательной активности (Enriquez-Geppert et al., в печати). Точно так же, Halder et al. (2013) также сообщили, что микроструктурные характеристики трактов белого вещества, таких, как мозолистое тело, поясная извилина и верхний лобно-затылочный пучок нервов, были связаны с индивидуальной BCI-производительностью.

В заключение, на удивление мало исследований рассматривают характеристики обучаемого, хотя в нейробиоуправлении способность участника адаптироваться к учебной среде является гораздо более важным фактором, чем в большинстве других BCI приложений. Серьезная адаптация соответствующих процедур для клинического лечения сильно зависит от тщательного изучения детерминант пациентов для успеха тренировки, а также от более строгого определения учебных целей и необходимых эффектов передачи навыков.

4. Специфические характеристики и требования neurofeedback BCI

Как стало ясно из предыдущих разделов, Neurofeedback BCI обладают некоторыми особенностями, которые отличают их от приложений в смежных областях. Их тесная связь с клиническими исследованиями имеет доминантное влияние на эту подгруппу BCIS. Действительно, в настоящее время обсуждается, следует ли при Neurofeedback тренингах для лечения психических расстройств проводить оценку правил, принятых для клинических испытаний (Lofthouse и др., 2012). В целом, это делает исследования и разработки Neurofeedback BCIS дорогостоящими с точки зрения времени, так и междисциплинарного персонала. Хотя вклад фундаментальных исследований не очень выражен, адаптация исследований к современной повестке дня представляется необходимой. Наши более ранние дискуссии свидетельствуют о том, что вопрос о участнике как активном обучающимся должен стать фокусом дальнейшего изучения.

С другой стороны, различия должны быть подчеркнуты в отношении спецификации для реализаций Neurofeedback BCIS. При условии, что большинство исследователей по нейробиоуправлению не имеет знаний в компьютерных науках и машинах, соответствующие BCIS оптимально должны быть реализуемы в виде готовых к использованию пакетов программного обеспечения с адекватными процедурами для обработки артефактов, экстракции и генерации признаков. Что касается последнего, эти особенности должны предоставлять значимую информацию пользователю программного обеспечения. Наконец, также надо учитывать, что соответствующие условия контроля являются существенной спецификой исследований по нейробиоуправлению. Следовательно, реализация Neurofeedback BCI должна подходить не только для обработки данных одного субъекта, но и обрабатывать мульти-субъектные данные, оптимально включающие процедуры псевдо-обратной связи и слепые контроли.

Перевод оставшейся части статьи не сделан, так как в ней описываются собственные разработки авторов, представляющие узко-специальный интерес.

References

Arns, M., de Ridder, S., Strehl, U., Breteler, M., Coenen, A., 2009. Efficacy of neurofeedback

treatment in ADHD: the effects on inattention, impulsivity and hyperactivity: ametaanalysis.

Clin. EEG Neurosci. 40, 180–189.

Bartels, G., Shi, L.-C., Lu, B.-L., 2010. Automatic artifact removal from EEG — a mixed

approach based on double blind source separation and support vector machine.

Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2010, 5383–5386.

Becerra, J., Fernández, T., Roca-Stappung, M., Díaz-Comas, L., Galán, L., Bosch, J., Espino, M.,

Moreno, A.J., Harmony, T., 2012. Neurofeedback in healthy elderly human subjects

with electroencephalographic risk for cognitive disorder. J. Alzheimers Dis. 28, 357–367.

Birbaumer, N., Ramos Murguialday, A., Weber, C., Montoya, P., 2009. Neurofeedback and

brain–computer interface clinical applications. Int. Rev. Neurobiol. 86, 107–117.

Buzsáki, G., Anastassiou, C.A., Koch, C., 2012. The origin of extracellular fields and

currents—EEG, ECoG, LFP and spikes. Nat. Rev. Neurosci. 13, 407–420.

Croft, R.J., Chandler, J.S., Barry, R.J., Cooper, N.R., Clarke, A.R., 2005. EOG correction: a comparison

of four methods. Psychophysiology 42, 16–24.

De Vos, M., De Lathauwer, L., Van Huffel, S., 2011. Spatially constrained ICA algorithm

with an application in EEG processing. Signal Process. 91, 1963–1972.

De Zambotti, M., Bianchin, M., Magazzini, L., Gnesato, G., Angrilli, A., 2012. The efficacy of

EEG neurofeedback aimed at enhancing sensory-motor rhythmtheta ratio in healthy

subjects. Exp. Brain Res. 221, 69–74.

Debener, S., Minow, F., Emkes, R., Gandras, K., De Vos, M., 2012. How about taking a lowcost,

small, and wireless EEG for a walk? Psychophysiology 49, 1449–1453.

deCharms, R.C., Maeda, F., Glover, G.H., Ludlow, D., Pauly, J.M., Soneji, D., Gabrieli, J.D.E.,

Mackey, S.C., 2005. Control over brain activation and pain learned by using realtime

functional MRI. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102, 18626–18631.

Doehnert,M., Brandeis, D., Straub,M., Steinhausen, H.-C., Drechsler, R., 2008. Slow cortical

potential neurofeedback in attention deficit hyperactivity disorder: is there neurophysiological

evidence for specific effects? J. Neural Transm. 115, 1445–1456.

Dohrmann, K., Elbert, T., Schlee, W., Weisz, N., 2007a. Tuning the tinnitus percept by

modification of synchronous brain activity. Restor. Neurol. Neurosci. 25, 371–378.

Dohrmann, K., Weisz, N., Schlee, W., Hartmann, T., Elbert, T., 2007b. Neurofeedback for

treating tinnitus. Prog. Brain Res. 166, 473–485.

Drechsler, R., Straub, M., Doehnert, M., Heinrich, H., Steinhausen, H.-C., Brandeis, D., 2007.

Controlled evaluation of a neurofeedback training of slow cortical potentials in children

with Attention Deficit/Hyperactivity Disorder (ADHD). Behav. Brain Funct. 3, 35.

Egner, T., Sterman, M.B., 2006. Neurofeedback treatment of epilepsy: from basic rationale

to practical application. Expert. Rev. Neurother. 6, 247–257.

Enriquez-Geppert, S., Huster, R.J., Scharfenort, R., Mokom, Z.N., Vosskuhl, J., Figge, C., Zimmermann, J., Herrmann, C.S., 2013. The morphology of the midcingulate cortex redicts frontal-midline theta neurofeedback success. Front. Hum. Neurosci. (in press). http://dx.doi.org/10.3389/fnhum.2013.00453.

Enriquez-Geppert, S., Huster, R.J., Herrmann, C.S., 2013b. Boosting brain functions:

improving executive functions with behavioral training, neurostimulation, and

neurofeedback. Int. J. Psychophysiol. 88 (1), 1–16 http://dx.doi.org/10.1016/j.ijpsycho.

2013.02.001.

Erfanian, A., Mahmoudi, B., 2005. Real-time ocular artifact suppression using recurrent

neural network for electro-encephalogram based brain–computer interface. Med.

Biol. Eng. Comput. 43, 296–305 (.f).

Ferster, C.B., Skinner, B.F., 1957. Schedules of Reinforcement. Appleton-Century-Crofts,

New York.

Fuchs, T., Birbaumer, N., Lutzenberger, W., Gruzelier, J.H., Kaiser, J., 2003. Neurofeedback

treatment for attention-deficit/hyperactivity disorder in children: a comparison

with methylphenidate. Appl. Psychophysiol. Biofeedback 28, 1–12.

Gani, Cihan, 2008. Long term effects after feedback of slow cortical potentials and

of theta–beta-amplitudes in children with attentiondeficit/hyperactivity disorder

(ADHD). Int. J. Bioelectromagn. 10, 209–232.

Gao, J., Zheng, C.,Wang, P., 2010. Online removal of muscle artifact from electroencephalogram

signals based on canonical correlation analysis. Clin. EEG Neurosci. 41, 53–59.

Gratton, G., Coles, M.G., Donchin, E., 1983. A new method for off-line removal of ocular

artifact. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 55, 468–484.

Gruzelier, J., Hardman, E., Wild, J., Zaman, R., 1999. Learned control of slow potential

interhemispheric asymmetry in schizophrenia. Int. J. Psychophysiol. 34, 341–348.

Halder, S., Varkuti, B., Bogdan, M., Kübler, A., Rosenstiel, W., Sitaram, R., Birbaumer, N.,

2013. Prediction of brain–computer interface aptitude from individual brain structure.

Front. Hum. Neurosci. 7, 105.

Hammond, D.C., 2005. Neurofeedback with anxiety and affective disorders. Child Adolesc.

Psychiatr. Clin. N. Am. 14, 105–123 (vii).

Hanslmayr, S., Sauseng, P., Doppelmayr, M., Schabus, M., Klimesch, W., 2005. Increasing

individual upper alpha power by neurofeedback improves cognitive performance in

human subjects. Appl. Psychophysiol. Biofeedback 30, 1–10.

Hinterberger, T., Kübler, A., Kaiser, J., Neumann, N., Birbaumer, N., 2003. A brain–computer

interface (BCI) for the locked-in: comparison of different EEG classifications for the

thought translation device. Clin. Neurophysiol. 114, 416–425.

Javidi, S., Mandic, D.P., Took, C.C., Cichocki, A., 2011. Kurtosis-based blind source extraction

of complex non-circular signals with application in EEG artifact removal in

real-time. Front. Neurosci. 5, 105.

Jensen,M.P.,Hakimian, S., Sherlin, L.H., Fregni, F., 2008.Newinsights into neuromodulatory

approaches for the treatment of pain. J. Pain 9, 193–199.

Johnson, K.A., Hartwell, K., LeMatty, T., Borckardt, J., Morgan, P.S., Govindarajan, K.,

Brady, K., George, M.S., 2012. Intermittent “real-time” fMRI feedback is superior

to continuous presentation for a motor imagery task: a pilot study.

J. Neuroimaging 22, 58–66.

Kamiya, J., 1971. Biofeedback training in voluntary control of EEG alpha rhythms. Calif.

Med. 115, 44.

Keizer, A.W., Verment, R.S., Hommel, B., 2010. Enhancing cognitive control through

neurofeedback: a role of gamma-band activity in managing episodic retrieval.

NeuroImage 49, 3404–3413.

Kotchoubey, B., Busch, S., Strehl, U., Birbaumer, N., 1999. Changes in EEG power spectra

during biofeedback of slow cortical potentials in epilepsy. Appl. Psychophysiol.

Biofeedback 24, 213–233.

Lemm, S., Blankertz, B., Curio, G., Müller, K.R., 2005. Spatio-spectral filters for improving

the classification of single trial EEG. IEEE Trans. Biomed. Eng. 52, 1541–1548.

Linden, D.E.J., Habes, I., Johnston, S.J., Linden, S., Tatineni, R., Subramanian, L., Sorger, B.,

Healy, D., Goebel, R., 2012. Real-time self-regulation of emotion networks in patients

with depression. PLoS One 7, e38115.

Lins, O.G., Picton, T.W., Berg, P., Scherg, M., 1993a. Ocular artifacts in EEG and eventrelated

potentials. I: scalp topography. Brain Topogr. 6, 51–63.

Lins, O.G., Picton, T.W., Berg, P., Scherg,M., 1993b. Ocular artifacts in recording EEGs and eventrelated

potentials. II: source dipoles and source components. Brain Topogr. 6, 65–78.

Lofthouse, N., Arnold, L.E., Hurt, E., 2012. Current status of neurofeedback for attentiondeficit/

hyperactivity disorder. Curr. Psychiatry Rep. 14, 536–542.

Lubar, J.F., Swartwood, M.O., Swartwood, J.N., O'Donnell, P.H., 1995. Evaluation of the

effectiveness of EEG neurofeedback training for ADHD in a clinical setting as measured

by changes in T.O.V.A. scores, behavioral ratings, and WISC-R performance.

Biofeedback Self Regul. 20, 83–99.

Mennes,M.,Wouters, H., Vanrumste, B., Lagae, L., Stiers, P., 2010. Validation of ICA as a tool

to remove eye movement artifacts from EEG/ERP. Psychophysiology 47, 1142–1150.

Mihara, M., Miyai, I., Hattori, N., Hatakenaka, M., Yagura, H., Kawano, T., Okibayashi, M.,

Danjo, N., Ishikawa, A., Inoue, Y., Kubota, K., 2012. Neurofeedback using real-time

near-infrared spectroscopy enhances motor imagery related cortical activation.

PLoS One 7, e32234.

Nan, W., Rodrigues, J.P., Ma, J., Qu, X., Wan, F., Mak, P.-I., Mak, P.U., Vai, M.I., Rosa, A.,

2012. Individual alpha neurofeedback training effect on short term memory. Int.

J. Psychophysiol. 86, 83–87.

Noureddin, B., Lawrence, P.D., Birch, G.E., 2012. Online removal of eye movement and

blink EEG artifacts using a high-speed eye tracker. IEEE Trans. Biomed. Eng. 59,

2103–2110.

Ros, T., Théberge, J., Frewen, P.A., Kluetsch, R., Densmore, M., Calhoun, V.D., Lanius, R.A.,

2013. Mind over chatter: plastic up-regulation of the fMRI salience network directly

after EEG neurofeedback. NeuroImage 65, 324–335.

Salari, N., Büchel, C., Rose, M., 2012. Functional dissociation of ongoing oscillatory brain

states. PLoS One 7, e38090.

Sannelli, C., Vidaurre, C.,Muller,K.R., Blankertz, B., 2010. Common spatial pattern patches—

an optimized filter ensemble for adaptive brain–computer interfaces. Conf. Proc. IEEE

Eng. Med. Biol. Soc. 2010, 4351–4354.

Scherer, R., Faller, J., Balderas, D., Friedrich, E.V.C., Pröll, M., Allison, B., Müller-Putz, G.,

2013. Brain–computer interfacing: more than the sum of its parts. Soft. Comput.

17, 317–331.

Sherlin, L.H., Arns, M., Lubar, J., Heinrich, H., Kerson, C., Strehl, U., Sterman, M.B., 2011.

Neurofeedback and basic learning theory: implications for research and practice.

J. Neurother. 15, 292–304.

Sokhadze, T.M., Cannon, R.L., Trudeau, D.L., 2008. EEG biofeedback as a treatment for substance

use disorders: review, rating of efficacy, and recommendations for further

research. Appl. Psychophysiol. Biofeedback 33, 1–28.

Sterman, M.B., Egner, T., 2006. Foundation and practice of neurofeedback for the treatment

of epilepsy. Appl. Psychophysiol. Biofeedback 31, 21–35.

Subramanian, L., Hindle, J.V., Johnston, S., Roberts, M.V., Husain, M., Goebel, R., Linden, D.,

2011. Real-time functionalmagnetic resonance imaging neurofeedback for treatment

of Parkinson's disease. J. Neurosci. 31, 16309–16317.

Sudre, G., Parkkonen, L., Bock, E., Baillet, S., Wang, W., Weber, D.J., 2011. rtMEG: a realtime

software interface for magnetoencephalography. Comput. Intell. Neurosci.

2011, 327953. http://dx.doi.org/10.1155/2011/327953.

Weber, E., Köberl, A., Frank, S., Doppelmayr, M., 2011. Predicting successful learning of

SMR neurofeedback in healthy participants: methodological considerations. Appl.

Psychophysiol. Biofeedback 36, 37–45.

Yoo, S.-S., Jolesz, F.A., 2002. Functional MRI for neurofeedback: feasibility study on a hand

motor task. NeuroReport 13, 1377–1381.

Zaehle, T., Herrmann, C.S., 2011. Neural synchrony and white matter variations in the

human brain—relation between evoked γ frequency and corpus callosummorphology.

Int. J. Psychophysiol. 79, 49–54.

Zoefel, B., Huster, R.J., Herrmann, C.S., 2011. Neurofeedback training of the upper

alpha frequency band in EEG improves cognitive performance. NeuroImage 54,

1427–1431.